Mellan 1336 och 1573 styrde Ashikaga Shogunate Japan. Det var emellertid inte en stark central regeringsstyrka, och i själva verket bevittnade Ashikaga Bakufu uppkomsten av mäktiga daimyo över hela landet. Dessa regionala herrar regerade över sina domäner med mycket liten störning eller inflytande från shogunen i Kyoto.
Ashikaga-regleringens första århundrade kännetecknas av en blomning av kultur och konst, inklusive Noh-drama, samt popularisering av Zen-buddhismen. Vid den senare Ashikaga-perioden hade Japan gått ner i kaoset i Sengoku period, där olika daimyo kämpade varandra för territorium och makt i ett sekel långt inbördeskrig.
Ashikaga-maktens rötter går tillbaka redan före Kamakura-perioden (1185 - 1334), som föregick Ashikaga-shogunatet. Under Kamakura-eraen styrdes Japan av en gren av den antika Taira-klanen, som förlorade Genpei-kriget (1180 - 1185) till Minamoto-klanen, men lyckades ändå ta makten. Ashikaga var i sin tur en gren av Minamoto-klanen. År 1336 kastade Ashikaga Takauji Kamakura-shogunatet, vilket i själva verket besegrade Taira en gång och återlämnade Minamoto till makten.
Ashikaga fick sin chans till stor del tack vare Kublai Khan, den mongolska kejsaren som grundade Yuan-dynastin i Kina. Kublai Khans två invasioner av Japan, 1274 och 1281, lyckades inte tack vare mirakel av kamikaze, men de försvagade Kamakura-shogunatet markant. Allmän missnöje med Kamakura-regeln gav Ashikaga-klanen sin chans att störta shogunen och ta makten.
År 1336 etablerade Ashikaga Takauji sin egen shogunat i Kyoto. Ashikaga Shogunate är också ibland känd som Muromachi-shogunatet eftersom shoguns palats låg i Muromachi-distriktet i Kyoto. Från början var Ashikaga-regeln bedeviled av kontroverser. En oenighet med kejsaren Go-Daigo om vem som faktiskt skulle ha makten ledde till att kejsaren avsattes till förmån för kejsaren Komyo. Go-Daigo flydde söderut och inrättade sin egen rivaliserande imperialistiska domstol. Perioden mellan 1336 och 1392 kallas den norra och södra domstolens era eftersom Japan hade två kejsare på samma gång.
När det gäller internationella förbindelser skickade Ashikaga-shogonerna ofta diplomatiska och handelsuppdrag till Joseon Korea, och använde också daimyo på Tsushima Island som mellanhand. Ashikaga-brev riktades till "kungen av Korea" från "kungen av Japan", vilket indikerar ett lika förhållande. Japan fortsatte också ett aktivt handelsförhållande med Ming Kina, när Mongol Yuan-dynastin kastades 1368. Kinas konfucianska obehag för handel dikterade att de döljer handeln som "hyllning" som kommer från Japan, i utbyte mot "gåvor" från kineserna kejsare. Både Ashikaga Japan och Joseon Korea etablerade detta biflödesförhållande till Ming Kina. Japan handlade också med Sydostasien och skickade koppar, svärd och päls i utbyte mot exotiska skogar och kryddor.
Hemma var dock Ashikaga-shogunerna svaga. Klanen hade inte ett stort eget domänområde, så det saknade rikedom och makt hos Kamakura eller de senare Tokugawa-shogonerna. Det bestående inflytandet från Ashikaga-eran är i Japans konst och kultur.
Under denna period omfamnade samurai-klassen entusiastiskt Zen-buddhismen, som hade importerats från Kina redan på sjunde århundradet. De militära eliterna utvecklade en hel estetik baserad på Zen-idéer om skönhet, natur, enkelhet och användbarhet. Konst inklusive teceremonin, målning, trädgårdsdesign, arkitektur och inredning, blomsterarrangemang, poesi och Noh-teater allt utvecklat längs Zen linjer.
1467 bröt det decennium långa Onin-kriget ut. Det eskalerade snart in i ett rikstäckande inbördeskrig, med olika daimyo som kämpade för privilegiet att utse nästa arvtagare till Ashikaga shogunal tron. Japan bröt ut i fraktionskamp; Kyotos imperialistiska och shogunala huvudstad brann. Onin-kriget markerade början av Sengoku, en 100-årig period av kontinuerligt inbördeskrig och oro. Ashikaga höll nominellt makten fram till 1573, då krigsherren Oda Nobunaga kastade den sista shogunen, Ashikaga Yoshiaki. Men Ashikaga-makten slutade verkligen med början av Onin-kriget.